close

Вход

Забыли?

вход по аккаунту

?

5520.ПОПУЛЯЦИОННАЯ ЭКОЛОГИЯ И МЕЖВИДОВЫЕ ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ СИМБИОНТОВ ГОЛОТУРИЙ ЮЖНОГО ВЬЕТНАМА

код для вставкиСкачать
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
На правах рукописи
Лыскин Сергей Александрович
ПОПУЛЯЦИОННАЯ ЭКОЛОГИЯ И МЕЖВИДОВЫЕ
ВЗАИМОДЕЙСТВИЯ СИМБИОНТОВ ГОЛОТУРИЙ ЮЖНОГО ВЬЕТНАМА.
03.00.18 - гидробиология
Автореферат диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических
наук
Москва - 2003
ci I £> }
6
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Работа выполнена в лаборатории экологии и морфологии морских беспозвоночных
Института проблем экологии и эволюции им. А. Н. Северцова РАН
Научный руководитель:
доктор биологических наук,
Темир Аланович Бритаев
Научный консультант:
доктор И. Ико (Igor Ecckhaut)
Официальные оппоненты:
доктор биологических наук
Александр Николаевич Миронов
доктор биологических наук
Алексей Валерьевич Чесунов
Ведущая организация:
Всероссийский научно-исследовательский институт рыбного
хозяйства и океанографии
Защита диссертации состоится 14 января 2004 г. в 14 часов 00 минут на заседании
Диссертационного Совета Д 002.213.02 по защите диссертаций на соискание ученой
степени кандидата биологических наук при Институте проблем экологии и
эволюции им. А. Н. Северцова РАН по адресу: 119071 Москва, Ленинский проспект,
33. Тел.: 954-75-53, Факс: 954-55-34.
С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке ОБН РАН по адресу: г. Москва,
Ленинский просп., 33.
Автореферат разослан 10 декабря 2003 г.
Ученый секретарь
Диссертационного Совета,
Кандидат биологических наук
Л. Т. КАПРАЛОВА
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ
Актуальность проблемы. Симбиотические отношения широко распростране­
ны в морских сообществах. Непросто назвать крупный таксон морских живогных.
представители которого не образовывали бы ассоциации с другими организмами.
Особенно интересны в этом отношении крупные сидячие животные, предоставляю­
щие прекрасный субстрат для заселения всевозможными животными, такие как.
губки, кораллы, актинии, морские звезды, ежи и лилии. Так, губки и кораллы засе­
ляются представителями различных таксонов животных от простейших до рыб
(Klitgaard, 1995; Abele and Patton, 1976). Богатую и разнообразную симбиоптофах п>
имеют представители типа Echinodermata. По меньшей мере, 825 видов живогных
были отмечены в качестве симбионтов иглокожих (Jangoux, I990).
Особый интерес среди иглокожих представляют мелководные тропические го­
лотурии, которые служат убежищем и источником пищи для всевозможных морских
организмов. 13 настоящее время описаны ассоциации мелководных голотурий с про­
стейшими, турбелляриями, полихетами, двустворчатыми и брюхоногими моллю­
сками. различными ракообразными (копеподами и дскаподами) и рыбами
(Changeux. 1960; Jangoux, 1990; Massin and Vandenspigel, 1990). При этом на одном
хозяине может одновременно поселяться значительное число организмов, принад­
лежащих к различным видам и даже таксонам крупного ранга. Так, например, оз ме­
чены случаи совместных встреч рыб Campus homei и крабов Lissocarcinus
огпкчlaris на одном -экземпляре Holothnria argus (Trott and Garth, 1970) или крабов
Hapolonotus reticnlatus и Lissocarcinus orbicularis, креветок Pcriclimencs impemior и
рыб Campus sp. на одной Holothnria scabra (Vandenspiegel et a L 1992). Совместное
заселение голотурий симбионтами одного или разных видов неминуемо приводит к
возникновению определенных типов внутри- и межвидовых взаимодействий. Такие
комплексы, образованные голотуриями и ассоциированными с ними животными.
представляют собой прекрасную модель для изучения внутри- и межвидовых взаи­
моотношений животных. Кроме того, на примере данных комплексов удобно из>чать отдельные аспекты биологии симбионтов, такие как питание, особенности раз­
множения, наличие и характер миграций, половую и размерную структур} поселе­
ний. Особую актуальность имеет изучение особенностей взаимодействия симбион­
тов со своими хозяевами — голотуриями не только с чисто научной, но и с практиче­
ской точки зрения. Дело в том, что многие мелководные тропические голотурии яв­
ляются объектами интенсивного промысла, и более того, в настоящее время активно
внедряются в качестве объектов марикультуры.
Вместе с тем, биология симбионтов голотурий, включая особенности межвидо­
вых отношений, до сих пор остается слабо изученной. Большинство опубликован­
ных работ фокусируется, прежде всего, на вопросах таксономии, не уделяя должно­
го внимания биологии симбионтов и характеру межвидовых взаимоотношений.
Цели и задачи исследования. Целью данной работы явилось всестороннее
изучение биологических комплексов, состоящих из голотурий и их симбионтов, с
особым вниманием к внутри- и межвидовым взаимоотношениям симбионтов. Лля
достижения данной цели были поставлены следующие ос!говт51е-чвд«ч+*^_-,_,
''"
|
Liiifc ШХА,
! >>«а научно* л***е»?~-<- -1
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Г. Выявить особенности биологии отдельных видов симбионтов, а именно, половую
и размерную структур) поселений, особенности размножения и питания, внутриви­
довые взаимодействия и количественные характеристики заселенности хозяев сим­
бионтами (экстенсивность и интенсивность заселения).
2. Проанализировать факторы, влияющие на экстенсивность и интенсивность засе­
ления симбионтами голотурий.
3. Выяснить характер взаимодействий симбионтов с хозяевами.
4. Выявить характер взаимоотношений между различными видами симбионтов.
Защищаемые положения.
j_. Взаимоотношение полихет Gastrolepidia clavigera с голотуриями-хозяевами мож­
но охарактеризовать как паразитизм с возможными элементами мутуализма, а
крабов Lissocarciims orbicularis и рыб Campus home/ - как комменсализм с эле­
ментами паразитизма.
2. Наибольшее влияние на экстенсивность и интенсивность заселения хозяев сим­
бионтами оказывают вид и размер хозяина.
3; При совместном обитании на голотуриях симбионты используют различные пи­
щевые ресурсы и расходятся по разным участкам тела голотурий, что определяет
низкий уровень негативных межвидовых взаимодействий. В то же время, у боль­
шинства исследованных видов четко выражены отрицательные внутривидовые
взаимодействия.
Научная новизна. Впервые получены или уточнены данные по специфично­
сти. влиянию различных факторов на экстенсивность заселения хозяев, внутривидо­
вым отношениям, питанию, наличию паразитов и особенностям взаимоотношений с
хозяевами для полпхет G clavigera, крабов /.. orbicularis, рыб С. homei. креветок
Pcriclimencs impcrator. Показано, что характер взаимоотношений крабов /.. orbicu­
laris с хозяевами носит характер комменсализма, а полихет G. clavigera - паразитиз­
ма. Впервые в качестве хозяев отмечены: для крабов L. orbicularis голотурии lloloibiuia leucospilota. Bnbadschia graeffei. В. temiissima. Stichopus chloronotus и 5. variegatiis; для полихет G. clavigera голотурии В. tenuissima; для креветок /'. impcrator
голотурии II. leucospilota; на крабах L. orbicularis впервые найдены паразитические
мешкогрудые раки lieterosaccus ruginosus. Впервые показаны изменения соотноше­
ния полов в пользу самок при переходе от меньших размерных групп к большим \
полихет G. clavigera и крабов L. orbicularis. Установлено, что основными фактора­
ми. влияющими на экстенсивность и интенсивность заселения голотурий симбион­
тами. являются вид и размер хозяина. Впервые показано, что при совместном оби­
тании на одном хозяине симбионты разных видов используют различные ресурсы.
что снижает отрицательные межвидовые взаимодействия.
Теоретическая и практическая значимость. Полученные данные не только
расширяют наши знания по биологии отдельных групп животных-симбионтов, но и
дают возможность для сравнения особенностей биологии симбиотических и свободноживущих видов. Особый интерес представляет оценка влияния симбионтов на го­
лотурий. которая имеет значение при планировании мероприятий по их введению и
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
мари культуру и промыслу. Наконец, существенный интерес представляют данные.
характеризующие межвидовые взаимодействия симбионтов, позволяющие рассмат­
ривать биологические системы «голотурии-симбионты» как биоценотическис сис­
темы низшего порядка.
Апробация работы. Отдельные положения диссертации были представлены на
научных конференциях: международных конференциях студентов и аспирантов по
фундаментальным наукам "Ломоносов'" (Москва. 2000, 2001, 2002). первой моло­
дежной школе-конференции "Сохранение биоразнообразия и рациональное исполь­
зование биологических ресурсов'" (Москва. 2000). международной конференции
"Водные организмы и экосистемы" (Москва, 2001), Международной конференции
общества крустацеологов (Melbourne, 2001), одиннадцатой Международной конфе­
ренции по иглокожим (Munich, 2003), совещании, посвященному памяти Георгин
Михайловича Беляева (Москва. 2003) и на лабораторных коллоквиумах лаборатории
чкодогии и морфологии морских беспозвоночных ИПЭЭ РАН (Москва. 2000. 2002.
2003). а также лаборатории морской биологии Университета г. Моне, Белы и я
(Moris. 2002. 2003). По теме диссертации опубликовано 8 работ.
Объем и структура работы. Диссертация состоит из введения. 4 глав, выво­
дов. списка литературы, включающего -t^A названий, списка работ, опубликован­
ных по теме диссертации и приложения. Работа изложена на -j^S страницах маши­
нописного текста, включая ±сю_ рисунков и таблиц.
Благодарности. Автор выражает свою глубокую признательность научном)
руководителю, д.б.н. Т. А. Бритаеву, за постоянную помощь и поддержку при про­
ведении данной работы. Свою признательность я хотел бы выразить научном) кон­
сультанту д-ру И. И ко (Igor Eeckhaut) за помощь при подготовке и выполнении про­
екта INTAS. д.б.н. А. И. Азовскому, к.б.н. А. И. Буяновскому, к.б.н. Г. М. Виногра­
дов)'. Е. Л. Замышляк. к.б.н. А. Н. Заренкову, к.б.н. В. Н. Иваненко. П. И. Корпев).
д.б.н. 10. И. Кантору, д.б.н. А. Н. Миронову, к.б.н. П. Н. Рыбников}, д.б.н. А. В
Смирнову, д.б.н. А. В. Смурову. к.б.н. В. А. Спиридонов}', к.б.н. П. В. Ушаков}, а
также д-ру А. Анкеру (A. Anker), Д-ру Д. Хегу (.1. Т. Hoeg). д-ру А. Варен} iA.
Waren) и Е. Парментиер (Е. Parmentier) за консультации, плодотворное обсуждение
полученных результатов и определение материала. Я благодарен д.б.н. 'Г. А. Бритаеву. д.б.н. Ю. К). Дгебуадзе, О. В. Савинкину и М. В. Переладову. которыми была
собрана значительная часть материала и М. В. Плющевой, приготовившей гистоло­
гические препараты для изучения репродуктивной биологии симбионтов. Рабоча
была поддержана грантом INTAS YSF 2001/2-072.
ОСНОВНОЕ СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ
1. ЛИТЕРАТУРНЫЙ ОБЗОР.
В работе приведен анализ литературы, посвященный биологии брюхоногих
моллюсков, полихет. крабов, креветок и рыб. образующих симбиотические ассоциа­
ции с иглокожими. Отдельно рассмотрены работы, посвященные изучению б иол о-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
гии и таксономии полихет G. clavigera, крабов L. orbicularis, рыб С. homei и С. тонгlunu креветок P. imperator и моллюсков М. aff. aciculata. Отмечена слабая изучен­
ность биологии данных видов, прежде всего крабов L. orbicularis и полихет 6"
clavigera. Кроме того, специально рассмотрены работы посвященные изучению био­
логических комплексов, состоящих из иглокожих (морских лилий, морских ежен и
голотурий) и их симбионтов. Отмечена низкая степень изученности межвидовых
взаимодействий симбионтов, а также факторов, определяющих их распределение по
хозяевам, особенно для симбионтов морских ежей и голотурий.
Литературный обзор начинается с раздела, посвященного определению тер­
минов. Считаю необходимым во избежание недоразумений привести и здесь основ­
ные термины, используемые в диссертации. Термин "симбиоз" в различных источ­
никах имеет неодинаковую смысловую нагрузку. Некоторые авторы (см. напр.:
Rhode. I98I) используют его для определения только взаимовыгодных ассоциаций.
Имеете с тем. впервые данный термин был введен для характеристики всех типов
ассоциаций (van Beneden, 1869). Такое значение используется большинством совре­
менных авторов в соответствии с принципом приоритета (см. напр.: Henry. 1966:
Martin, Britayev. 1998). Термины "мутуализм", "паразитизм", "комменсализм" ис­
пользуются рядом авторов для обозначения частных случаев симбиоза (см. напр.:
О дум. 1975; Брнтаев, 1999). Под мутуализмом данными авторами понимаются взаи­
мовыгодные отношения симбиотических организмов, под паразитизмом - выгодные
одному партнеру и причиняющие ущерб другому, под комменсализмом - взаимоот­
ношения выгодные для одного организма и при этом не причиняющие вреда (н не
приносящие пользы) для другого. Термины "экстенсивностью заселения", "интен­
сивность заселения" и "средняя интенсивность заселения" взяты в соответствии с
работой Бритаева (1999). Под экстенсивностью заселения данный автор понимаем
отношение количества хозяев, заселенных симбионтами, к количеству исследован­
ных хозяев. Интенсивность заселения определена как количество особей симбион­
тов на каждом заселенном хозяине. Средняя интенсивность представляет из себя
отношение общего количества симбионтов в пробе к количеству заселенных хозяев.
2. МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Материал - 984 экземпляра голотурий 7 видов (Act'mopyga echinites, Bohadscbia
iiraeffei, Bohadscbia rcnuissima, Holothuria atra, Hololhuria leucospilota,
Slichopus
cbloronoius. и Stichopus variegatus с симбионтами, был собран во Вьетнаме, в районе
города Пячащ (рис. 1 ) в течение четырех экспедиций: в октябре-декабре 1985.
январе-феврале 1987, декабре 1988 - мае 1989, марте - августе 1990 и марте 20(12
года.
При сборе использовали легководолазное снаряжение. В ряде случаев под во­
дой отмечали прижизненную окраску и локализацию симбионтов. Для предотвра­
щения потери симбионтов голотурий-хозяев помещали в пластиковые пакеты или
заворачивали в марлю и доставляли на борт катера или на берег. На берег\
-4-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Рис. 1. Карта района исследований. Кружками обозначены места сборов
голотурий. Станции объединены в районы (A-G) согласно их удален­
ности от устьев рек Кай и Кы. В таблицах даны значения экстенсив­
ности (ЭКС) и интенсивности (ИНТ) для массовых видов симбионтов
полижет Gastrolepidia clavigera (GC), крабов Lissocarcinus orbicularis
(LO) и рыб Carapus home/ (CH). Подробнее см. раздел, посвященный
влиянию различных факторов на интенсивность и экстенсивность за­
селения.
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
голотурий тщательно осматривали, снимали с их поверхности симбионтов, измеря­
ли длину тела с точностью до 1 см. затем вскрывали и тщательно обследовали рото­
вую полость, клоаку, полость тела и водные легкие. Симбионтов фиксировали 70%
спиртом или 4% формалином на морской воде. Встречаемость (точнее, экстенсив­
ность заселения) симбионтов на различных видах голотурий представлена в табл. I.
В лаборатории симбионтов измеряли. У полихет промерялась ширина тела в районе
10-14 сегмента, у крабов - ширина карапакса, у рыб - максимальная длина тела. \
креветок - максимальная длина карапакса, а у моллюсков -- максимальная длина ра­
ковины. Пол полихет определялся под микроскопом по наличию яйцеклеток у самок
или семенников у самцов, пол крабов - по форме абдомена, а также наличию п.чеопод у самок или гонопод у самцов, креветок - по наличию appendix masculinae \
самцов. При анализе питания было вскрыто 65 экземпляров G. clavigera, 15 - /..
orbicularis, 12 - С home/ и 7 - P. imperator. При обработке материала отмечалось
наличие травм, паразитов и окраска симбионтов.
Для изучения сезонности размножения гастролепидий были приготовлены гис­
тологические препараты. Для каждого сезона (первый сезон - январь, февраль, март.
второй - апрель, май, июнь и т.д.) было отобрано по 4-7 самок и 4-5 самцов.
Для наблюдения за локализацией крабов и полихет проведены две серии на­
блюдений в аквариумах. При исследовании локализации крабов, тело голотчрии
делилось на следующие три участка: внутреннее основание щупалец и фаринкс.
клоаку и поверхность тела. При анализе локализации полихет тело голотурий было
условно разделено на 3 участка: передний, задний и средний. Положение симбион­
тов на теле голотурий отмечалось каждые 2-3 часа.
Достоверность отличий средних размеров самок и самцов производилось по
критерию Стыодента. О частотно-размерном распределении судили по гистограм­
мам. построенным с размерным шагом в 0.1 мм для полихет и 1 мм для крабов. Для
наиболее многочисленной общей выборки полихет, выделяли моды с помощью ме­
тода Bhattacharya, реализованного в программе FISAT v. 1.0. Соотношение самок и
самцов подсчитывалось у крабов и полихет отдельно для каждого размерного клас­
са.
При анализе факторов, определяющих распределение симбионтов по голотури­
ям. в ряде случаев выборки голотурий объединялись по всем (или почти всем) фак­
торам. кроме анализируемого. Такие объединенные выборки становились более
полновесными.
Для выявления влияния географического положения станции на экстенсивности
заселения голотурий симбионтами экстенсивность заселения подсчитывалась на от­
дельных станциях. Затем эти величины наносились на карту районов сборов. Для
выявления градиентных факторов отдельные станции объединены в 7 районов со­
гласно их удаленности от устьев рек Кай и Кы (рис. 1).
При анализе внутривидовых взаимодействий использовали коэффициент дис­
персии (К5" - отношение дисперсии к средней). Данный коэффициент больше 1 в
случае агрегированного распределения животных, меньше 1 - в случае равномерно­
го и равен 1 при случайном распределении.
Для определения характера межвидовых взаимодействий изучалась совместная
встречаемость симбионтов при рассмотрении различных выборок голотурий. При
-6-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
'лом. фактическая частота совместных встреч различных видов, сравнивалась с тео­
ретической. полученной при модельном эксперименте, в ходе которого с и м б и о н т
случайным образом распределялись по голотуриям. Для верификации полученных
данных был дополнительно использован тест Фишера (Fisher's Exact Test. Zar.
1984). При статистической обработке использовались программные пакеты Statistica
v. 5.0. Fisat v. 1.0. Microsoft Excel 2000 и Microsoft Visual Basic 6.0.
3. Р Е З У Л Ь Т А Т Ы .
3.1. Биология годотуробионтон.
Всего было обследовано 7 видов голотурий: 5 видов из сем. Holothuridac
(llolothuria
alra (п (количество экземпляров) = 118). Holothuria leucospilota (n=43).
Bohadschia gracffei (n=12). Bohadschia tenrmissima (n=l) и Actinopyga echinitcs (iv=65 i
и 2 вида Stichopodidae (Slichopus chloronotus (п=714) и Stichopus variegatus (n=28)i.
Fla них отмечено 7 видов симбионтов: полихеты Gastrolepidia clavigera Schmarda.
I Кб I (n-820), крабы l.issocarcimis orbicularis Dana. 1852 (n=119). краб Chlorodicila
all" harhaia (n=l). рыбы Carapus homei Petit. 1934 (n=125) и С. monrlani Richardson.
1844 (iv-12), креветки Perictimenes imperator Bruce, 1967 (n=15) и моллюски
Mclanella aft", aciculata (Pease, 1861) (n=29). Ниже рассматриваются особенности
биологии симбионтов, причем более подробно это сделано для многочисленных ви­
дов - полихет Gastrolepidia clavigera, краба Lissocarcinus orbicularis, в меньшей сте­
пени — для рыб рода Carapus. По малочисленным видам голотуробионтов - кревет­
кам P. imperator и моллюскам М. aft" aciculata приводятся лишь ограниченные све­
дения.
3.1.1. Биология полихет Gastrolepidia clavigera.
Специфичность:
Полихета G. clavigera была встречена нами на всех обследован­
ных видах голотурий. Полученные данные и анализ литературы позволяют заклю­
чить. что этот вид является облигатным симбионтом голотурий семейства
Holothuridac и Stichopodidae.
Локализация и распределение:
В естественных условиях полихеты располагаются
на поверхности тела голотурий. На месте их прикрепления к хозяину отмечены не­
глубокие желобки, по-видимому, результат присасывание к хозяину с помощью
вентральных лопастей. Локализация симбионтов может отражать особенности и\
биологии, поэтому был проведен количественный анализ локализации полихет в ак­
вариуме. Полихеты были встречены преимущественно на заднем участке тела голо­
турий (57.6%. 38 наблюдений). В I 1 случаях (16.7%) полихеты были найдены на пе­
реднем конце тела голотурий и в 17 ( 2 5 . 8 % ) - на среднем. При совместном заселе­
нии одной голотурии парой полихет, состоящей из самца и самки, в половине случа­
ев (I 1 наблюдений из 22) они были встречены на одном и том же участке тела голо­
турии.
Большая часть G. clavigera (61.1%, п=520) была найдена в парах. При этом
большинство пар (78.7 %, п=395) состояло из самки и самца, 6.4% (п=32) - из двух
самок, только 1.7 % (п=8) из двух самцов, наконец, 13.2 % (п=66) из молоди и взрос­
лых особей. Лишь 23.6% (п=193) полихет были встречены по одной на голотурии и.
-7-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
наконец. 15.0% (п=123) особей были встречены в скоплениях по 3 и более особей на
одной голотурии. При анализе распределения G clavigera по голотуриям с помощью
коэффициента дисперсии отмечена выраженная тенденция к равномерному распре­
делению полихет при повышении экстенсивности заселения (рис. 4А).
По.човая и размерная структура поссчений: Самки в среднем оказались достовер­
нее крупнее самцов (средняя ширина тела равна 1.44 мм. л=369, самцов - 1.00.
n=323;"t = 9.23.P<0.01.).
R популяции преобладают самки, соотношение самцов и самок равно 0.87. В то
же время, среди меньших размерных групп преобладали самцы, а среди больших самки (рис 2А).
При рассмотрении гистограммы частотно-размерного распределения, постро­
енной для совокупной выборки полихет. можно заметить несколько мод. как в рас­
пределении самок, так и самцов (рис. 3). У самцов при этом выделяется 4 моды
(0.55.0.96, 1.19 и 1.69 мм), а у самок-5 (0.75, 1.18, 1.49, 1.88 и 2.21 мм), причем мо­
ды у самцов смещены к началу координат по сравнению с модами самок, что позво­
ляет говорить о существовании у этого вида размерного полового диморфизма.
Освоенности размножения: При анализе гистологических срезов полихет были
выделены следующие стадии развития ооцитов. 1) ооциты на ранней стадии разви­
тия. мелкие, с относительно крупным ядром и светлой цитоплазмой, фактически
лишенной желтка (посленерестовый период). 2) развивающиеся ооциты. крупнее, с
более темной цитоплазмой и относительно более мелким ядром (период роста) и 3)
крупные, темные (полные желтка) ооциты. иногда найденные в нефридиях (предне­
рестовый период). Находки ооцитов на 1 и 3 стадиях развития свидетельствую! о
том. что полихета только что отнерестилась (стадия 1) или готова к нересту (стадия
3). Эти стадии были выбраны в качестве маркеров нереста у самок. Полихеты с вы­
шеуказанными стадиями развития ооцитов встречаются значительно чаще в апрелеиюне и октябре-декабре (75.0 % и 83.3 %). Если допустить, что продолжительность
пелагической фазы развития G clavigera составляет, как и у других полипоид. 1-2
месяца, то пики появления молоди (февраль и июль) соответствуют пикам частоты 1
и 3 стадий оогенеза. На этом основании можно сделать вывод о существовании на
фоне круглогодичного размножения, двух пиков интенсивности размножения - в
ноябре-декабре и мае-июне.
Тривмапшзм: У G. clavigera выявлено два типа травм, условно названные "мелки­
ми" и "крупными1". Первые представляли собой оторванные, а затем частично реге­
нерировавшие параподии или антенны, а вторые - оторванные (откусанные) концы
тела полихет с выраженными следами регенерации. Регенерировавшие сегменты
при этом отличались от интактных меньшими размерами и более светлой окраской.
Установлена четкая зависимость между экстенсивностью заселения голотурий и
частотой "мелких" травм (сог=0.98, п=41; р<0.02), в то время как для "крупных"
травм такая зависимость отсутствовала (сог=0.39, п=39, р<0.61). Эти обстоятельства.
а также находки остатков конспецифичных особей в кишечнике G. clavigera. свиде­
тельствует о том. что "мелкие" травмы, скорее всего, являются результатом внутри­
видовых столкновений. В то время как "крупные" травмы, по-видимому, возникаю!
при нападении на полихет хищных видов ракообразных или рыб.
-Х-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
26
0,4-0,6
0.7-0,9
1.0-1.2
1,3-1,5
1,6-1,8
1,9-2.1
2,2-2,4
2,5 и >
Ширина тела, мм
7-8
9-10
11-12
13-14
Ширина карапакса, мм
Рис, 2. Изменение соотношения самцов и самок в различных размерных
группах. A. Gastrolepidia clavigera, Б. Lissocarcinus orbicularis. Цифры над
столбцами указывают на размеры выборок симбионтов,
Н Неопредленные
100
• Самцы
80
ю
о 60
о
о
о 40
• Самки
ill
20
о"
со
о"
MJiJjj
Л.1.1.Д
Ширина тела, мм
Рис. 3. Гистограмма частотно-размерного распределения полихет Gastro­
lepidia clavigera.
Окраска: Окраска полихет соответствует окраске хозяев. Так особи с контрастной
черно-белой окраской были встречены на черных Holothuria atra. Темнокоричневые полихеты были найдены на темно-коричневых Stichopus
chlomnoms.
светло-коричневые - на светло-коричневых Actinopyga echinites. Полихеты с
Holothuria atra обладают не только криптической окраской, но и мимикрией. Дис-9-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
тальные части их спинных усиков и антенн окрашены в белый цвет и утолщены, что
маскирует их на фоне папилл хозяина с прикрепленными к ним белыми песчинками.
Питание: В кишечнике полихет. ассоциированных с голотуриями Stichopus
chloronotas. Holotlwria atra и Actinopyga echinites, по частоте встречаемости преоб­
ладали ткани голотурий (67.9 %), мелкие ракообразные (33.9 %). песчинки (23.2%).
детрит (21.4 %), водоросли (14.3%), полихеты (10.7%), раковины фораминифер
(8.9%) и двустворчатых моллюсков (1.8%). Спикулы голотурий, найденные в ки­
шечнике симбионтов во всех случаях принадлежали голотурии-хозяину, что свиде­
тельствует о питании полихет тканями хозяина. Предполагается, что основную роль
в питании играют ткани голотурий-хозяев, и в меньшей степени симбнотические
копеподы сем. Poeeilostomatidae. свободноживущие ракообразные и полихеты. Так­
же в кишечнике были найдены щетинки конепецифичных особей, что указываем на
существовании у С. clavigera внутривидовых столкновений. Питание тканями голо­
турий, содержащих токсическое вещество голотурии, свидетельствует о выеокоенсциализированпом характере этих ассоциаций.
3.1.2. Биология крабов Lissocarcinus orbicularis.
Специфичность: Крабы L. orbicularis были встречены на всех обследованных ви­
дах голотурий, кроме Actinopyga echinites. В литературе L. orbicularis упоминается
как облигатный симбионт голотурий семейства Holothuridae и Stichopodidae. Данные
исследования добавляют в этот список еще пять новых видов из этих двух семейств.
Локализация и распределение: При сборе материала па голотуриях были найдены
не только взрослые особи и молодь, но и личинки - мегалопы. Это свидетельствуем
о вступлении крабов в симбиоз с голотуриями еще на личиночной стадии. При под­
водных наблюдениях, крабы были встречены преимущественно на переднем конце
тела голотурий: среди ротовых щупалец или в ротовой полости (п=41(51.2%)). в 1 1
случаях (26.8%) - в клоаке и в 9 — на поверхности тела (30.0%).
При совместном обитании двух и более особей на одном хозяине происходит их
расхождение по разным участкам тела голотурии. Так, при одновременном заселе­
нии голотурий (4 наблюдения in situ), крабы всегда были расположены на разных
участках тела хозяина. При наблюдении в аквариуме за распределением гетеросек­
суальной пары L orbicularis, крабы только в 8 наблюдениях из 29 (27.6 %) были от­
мечены вместе на одном хозяине. При этом они никогда не располагались на одном
и том же участке тела голотурии. Эти наблюдения указывают на существование
внутривидового антагонизма не только между особями принадлежащими к одному
пол}', но и между самцами и самками.
Крабы распределены преимущественно одиночно (56.8 % особей. п=62). 29.4 %
- в парах (п=32) и лишь 13.8 % (п=15) в скоплениях по три и более крабов. При этом
в 9 случаях из 16 (56.3%) пары состояли из самца и самки. Важно отметить отсутст­
вие однополых пар состоящих из взрослых самцов или самок, что свидетельствует о
жестком внутривидовом антагонизме между особями одного пола. Использование
коэффициента дисперсии при рассмотрении распределения взрослых особей (шири­
на карапакса > 5 мм) выявляет тенденцию к равномерному распределению (рис. 4К)
при повышении экстенсивности заселения, что, очевидно, свидетельствует об уси­
лении внутривидовой конкуренции с увеличением плотности поселения.
- 10-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Gastrolepidia clavigera
3,00 , S.chloronolus.
^
*
У = -0.0279x + 2.8115
R2 = 0.7491
I987(n=77)
X chloronolus. 1989 (n= 143)
- . -,
-S.chloronolus. ]98Ч(п=М4,ч
1nn
H.alra. 1985 (n=92)0
'
? chloronolus. 1990 (n=l
_
~'s.
'
"
'""'
' ~Я' S.cWomnn/uv.1989 (Ч-2Х4-,
0,00
—
25
35
45
55
65
75
2,00 !
;
Экстенсивность (%)
Lissocarcinus orbicularis
00036x +
R7-
°
9S87
0.7177
S.chloronolus. I985 (n=1431
S.chloronolus. 1 989 (n=283)
•
H.atru. I985(n=92)
1.Ю
'
0,70
У=
.V chloronolus. 1990 (п=1з4
;
S.chloronolus. 1990 (n=16)
0,50 '
10
20
30
40
50
60
70
Экстенсивность (%)
Campus homei
S.chloronolus. 1985 (n=143)
у = -0,0128x + 1,1788
R2 = 0,9996
S.chloronolus. 19S7 (n - 271
20
30
40
Экстенсивность (%)
50
60
Рис. 4. Уменьшение значений коэффициента дисперсии (К52) при повышении
экстенсивности заселения. Точки соответствуют различным выборкам
голотурий. В скобках указан объем выборки хозяев. A. Gastrolepidia
clavigera, Б. Lissocarcinus orbicularis, В. Carapus homei.
Половая и размерная структура популяции: Вторичные половые признаки про­
слеживаются у особей с шириной карапакса > 3 мм. Пол удалось определить у 75 эк­
земпляров крабов из 109. Оставшиеся особи - либо молодь, либо особи, инфшшро- 11
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
ванные корнеголовыми раками (см. ниже). Соотношение самцов и самок для всей
выборки составляет 0.70, т. е. самок значительно больше, чем самцов. В то же время.
это соотношение варьирует в различных размерных группах. В суммарной выборке.
среди мелких особей отчетливо преобладают самцы, а в старших размерновозрастных группах - самки (рис. 2Б). В среднем, самки достоверно крупнее сам­
цов: средняя ширина карапакса самок 9.97 (3.36 - 14.12) мм (п = 44), самцов - 7.52
( 3.36 - 11.52) мм (п = 31 экз.), t - 3.84 , Р<0.01.
Особенности размножения: Всего найдено 10 самок с кладками под абдоменом.
Минимальный размер самки с кладкой равен 8.83 мм. Соотношение подов в этой
размерной группе - 1 : 1 . Самки с кладками и молодь (ширина карапакса < 3 мм) бы­
ли собраны практически во все месяцы года, что свидетельствует о круглогодичном
нересте.
Травматизм: Травмы встречены у семи особей: в трех случаях это были травмы ка­
рапакса. в четырех - конечностей. Травмы карапакса представляли собой либо вмя­
тины на его поверхности, либо его изломанный край. Травмированные конечности
отличались от интактных меньшими размерами и более светлой окраской. Можно
предположить, что травмы карапакса возникли в результате нападений относитель­
но крупных хищных ракообразных и рыб, в то время как травмы конечностей могли
быть результатом внутривидовых столкновений.
Окраска: Окраска крабов криптическая, соответствует окраске хозяев и фактически
полностью скрывает симбионтов на теле голотурий. Так, например, особи найден­
ные на темной, монотонно окрашенной Holothuria leucospilota обладают темной ок­
раской с не выраженным паттерном. В то же время особи с темной, покрытой свет­
лыми песчинками Holothuria atra. также темные, но с четким паттерном, выражаю­
щемся либо в темных пятнах на светлом фоне, либо, наоборот - светлых пятнах на
темном фоне.
Питание: В желудках крабов обнаружены: фрагменты донных ракообразных остракод. гарпактикоидных копепод из семейств Diosaccidae (Diosaccus sp., Diosaccidae gen. sp.), Longipediidae (Longipedia sp.) и Laophontidae (2 вида), амфипод, ос­
татки раковин брюхоногих моллюсков, песчинки, растительные фрагменты и дет­
рит. Из них чаще встречались фрагменты донных гарпактицид (36.4 %), раковины
гастропод (18.2%) и остракод (18.2 %), растительные остатки (45.6%). Таким обра­
зом, все частицы, найденные в желудках крабов относятся к бентосу. Следов ис­
пользования тканей хозяина в пищу (например, спикул) и остатков конспецифичных особей обнаружить не удалось.
Паразиты: Восемь экземпляров L. orbicularis (7.34%) были поражены корнеголо­
выми раками Hcterosaccus rigimosus, что проявлялось в развитие экстерны паразита
на внутренней поверхности абдомена краба. Очевидно, что относительная числен­
ность зараженных паразитами особей L. orbicularis выше, так как экстерна развива­
ется только при достижении паразитом половой зрелости (Hoeg & l.utzen, 1995).
Помимо появления экстерны, воздействие корнеголовых паразитов на крабов за­
ключается в том. что абдомен самцов принимает форму, характерную для абдомена
самок, т.е. зараженные самцы становятся морфологически неотличимы от самок
(Over-street, 1983).
- 12-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
3.1.3. Биология рыб Carapus homei и Campus mourlani.
Специфичность: В данных исследованиях рыбы С. homei были встречены только и
голотуриях Stichopus chloronotus, а С. mourlani, кроме того, в голотуриях X. varicganis. В литературе С. homei отмечен как облигатный симбионт широкого спектра го­
лотурий семейств Holothuridae и Stichopodidae. Для С. mourlani в качестве хозяев
отмечены не только голотурии, но и морские звезды.
Локализация и распределен не: В голотуриях были найдены не только взрослые
особи рыб. но молодь и личинки - тенуисы. При наблюдении за локализацией к
процессе сбора материала подавляющее большинство карапусов было встречено в
полости тела голотурий (98.4%; п=184). И лишь малая часть (1.6%; п=3) в водных
легких. Подавляющее большинство рыб встречено по одной в голотурии (91.9°/,);
п~\ 13). И лишь 8.1% (п=10) были встречены в парах. Коэффициент дисперсии при
повышении экстенсивности заселения голотурий понижается. Эта тенденция у рыб
С. homei выражена более четко, чем у других симбионтов (рис. 4В). Таким образом.
характер распределения и значения Кб" свидетельствует о наличии выраженных от­
рицательных внутривидовых взаимодействий.
Рахмерпая структура поселений: При сравнении размерно-частотного распреде­
ления С. homei. собранных в ноябре-декабре 1985 и январе-марте 1989, обращает на
себя внимание обилие личинок тенуисов во второй выборке: 13.51% (п=5) и 64.2е'"<•
(п=45) соответственно, что свидетельствует о существовании пика пополнения н
январе-марте.
Окраска: Как и все карапиды-эндосимбионты. Carapus homei и С. mourlani имеют
полупрозрачные покровы, практически лишенные пигментации. Отличие С. mour­
lani от Carapus homei заключатся в наличие темных пятен звездчатой формы.
Питание: В желудках С. homei были встречены остатки ракообразных и рыбкарашщ. Из ракообразных (9 находок, 75.0 %) 3 находки (25.0%) были идентифи­
цированы как остатки Natantia (в одном случае определенные, как Pcriclimcnes all".
impcrator - симбионт голотурий). Остатки рыб (2 находки (16.7%) были идентифи­
цированы как Carapidae gen. sp., предположительно Carapus sp., что подтверждается
находками заглоченных карапусов при первичной обработке материала.
3.1.4. Замечания но биологии креветок Periclimenes imperator.
Специфичность: Креветки P. imperator были найдены на голотуриях //
leucospilota, S. chloronotus, S. variegatus. Голотурия Н. leucospilota впервые отмечена
в качестве хозяина. Согласно литературным данным. P. imperator является облигатным симбионтом широкого спектра хозяев, включающего моллюсков (прежде всего
из отряда Nndibranchia) и различных иглокожих (голотурии и морские лилии).
Локализация: Все креветки были найдены только на поверхности тела голотурий.
Они были встречены по одной (26.7%; п=4), две (26.7%; п=4), три (20.0%;п=3) или
четыре (26.7%; п=4) особи на одной голотурии.
Травмы: У 3 особей из 15 исследованных (20.0%) были выявлены травмы конечно­
стей - хелипед или периопод. Травмированные конечности отличались oi интактных меньшими размерами и более светлой окраской. Можно предположить, что по­
добные травмы возникли в результате внутривидовых столкновений.
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Питание: У 42.7% (3 находки из 7 обследованных особей) P. imperator в желудках
были встречены остатки ракообразных. В 2 случаях (28.6%) их удалось определить
как остатки Caprellidae. Следов использования в пищу тканей голотурий не обнару­
жено.
3.1.5. Замечания по биологии моллюсков Melanella aff. aciciilatu.
Специфичность: В данных исследованиях моллюски Л/, aff. aciculata были встре­
чены на голотуриях Holothuria atra. Holothuria leucospilota. Stichopus
variegatus.
Причем последние два вида впервые отмечены в качестве хозяев. В литературе от­
мечены находки данного вида на голотуриях Stichopus chloronotus. Telenota ana.x и
Holothuria atra.
Локализация
и распределение:
Все найденные моллюски были локализованы на
переднем конце тела голотурий и на ротовых щупальцах. Анализ распределения
моллюсков показывает высокие значения коэффициента дисперсии (К5~=3.57). что
говорит о выраженном агрегированном характере их распределения.
3.2. Факторы, влияющие на экстенсивность и интенсивность заселения хозяев
симбионтами.
Можно предположить, что на экстенсивность и интенсивность заселения хозя­
ев симбионтами могут влиять различные, как абиотические, так и биотические фак­
торы. Проанализировать многие из них, такие, например, как соленость, глубина.
плотность поселения хозяев и т.д. по ряду причин оказалось невозможно. В то же
время, методика сбора материала позволяет проанализировать воздействие на рас­
пределение симбионтов таких факторов, как вид и размер хозяина, географическое
положение, сезон и год сбора материала. Анализу этих факторов и посвящен данный
раздел.
Вид хозяина: Как показано выше, определенные виды симбионтов встречаются
только на определенных видах голотурий. При этом от вида голотурии зависит не
только присутствие или отсутствие данного симбионта, но и экстенсивность и ин­
тенсивность заселения хозяев. Максимальная экстенсивность заселения всеми ви­
дами симбионтов отмечена для голотурий S. variegatus и S. chloronotus (табл. П.
Интересно отметить, что для X variegatus отмечена также максимальная и средняя
интенсивность заселения (12 и 3.48 соответственно). Наименьшие значения экстен­
сивности заселения выявлены для голотурий Bohadschia graeffei и Actinopvga
echinite.s (табл. 1). Для этих же голотурий показаны самые низкие значения макси­
мальной и средней интенсивности заселения (1. 0.25 и 2, 0.28 соответственно). Вме­
сте с тем. реальная картина заселения голотурий отдельными видами симбионтов
порой сильно отличается от обобщенной для всех видов. Так, крабы L. orbicularis
чаще встречаются на голотуриях Н. leucospilota (экстенсивность - 28%). и для него
же отмечены наибольшие значения средней и максимальной интенсивности заселе­
ния - 2.42 и 5 соответственно), а рыбы С. homei не встречаются в голотуриях S.
variegatus.
- 14-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Табл. 1. Экстенсивность заселения голотурий симбионтами (%).
Вид голотурии
Actinopyga
echinites
Bohadschia
graeffi
Holothuria atra
H. ieucospilota
Stichopus
chloronotus
S. variegatus
Количес­
тво эк­
Виды симбионтов
G.
L.
земпля­ clavigera orbicularis
ров
65
27.69
0.00
12
5.88
16.67
24.77
118
36.44
43
27.91
20.93
714
4.96
56.86
28
85.71
21.43
С.
С.
homei mourlani
0.00
0.00
0.00
0.00
33.24
0.00
0.00
0.00
0.00
0.00
2.82
12.50
P.
imperator
0.00
0.00
0.00
4.65
0.02
14.00
Все
виды
0.28
0.25
0.53
0.40
0.71
0.89
Размер хозяина: Голотурии заселяются симбионтами, начиная с самых мелких раз­
меров (6 см у Actinopyga echinites, 8 см у Holothuria atra, 15 см у //. Ieucospilota. X
см у Stichopus chloronotus, 5 см у 5. variegatus, 1 7 см у Bohadschia graeffi. I 7 см и />.
lemiissima). Экстенсивность заселения крупных голотурий значительно выше, чем
мелких (3 = 1.26СРГ+0.38; где Э - экстенсивность (%), СРГ - средний размер голо­
турий данного размерного класса (шаг равен 10 см); R* = 0.99; р<0.01). Данная тен­
денция проявляется не только для тотальной выборки симбионтов, но и для отдель­
ных видов. Так квадрат коэффициента корреляции (R") между размерами голотурии
и экстенсивностью их заселения полихетами G clavigera равен 0.87 (р<0.05). для
крабов L. orbicularis и рыб С. homei - соответственно 0.86 и 0.76 (р<0.05 , р< 0.05).
Интересно отметить снижение корреляции в ряду G. clavigera - L orbicularis - С.
homei. Интенсивность заселения также сильно зависит от размера голотурий (И 0.30СРГ - 3.50, где И - интенсивность, СРГ - средний размер голотурий, соответст­
вующий данной интенсивности; R" = 0.74; р<0.01), однако не так выражено как экс­
тенсивность. Так R" в ряду G. clavigera - /.. orbicularis - С. homei равняется соответ­
ственно 0.83, 0.72 и 0.40 (р<0.01 . р<0.05, р<0.05).
Географическое положение мести сборов: При анализе зависимости экстенсивно­
сти от географического положения станции выявлено слабо выраженное повышение
экстенсивности и интенсивности заселения голотурий симбионтами по мере удале­
ние от устья рек Кай и Кы в сторону более мористых станций - районы С. Н. А (рис.
1). Низкие значения заселенности голотурий отмечены в бухте Биньканг.
Сезон и год сборов: Материал, которым мы располагаем, позволяет провести обос­
нованную оценку влияния сезона сборов на экстенсивность заселения голотурий
симбионтами только для весны и лета. При этом, сезонная динамика экстенсивности
и интенсивности не выявляется.
В то же время, существенно выражены межгодовые колебания экстенсивно­
сти. Так. экстенсивность заселения голотурий S. chloronotus полихетами G. clavig­
era была максимальной 8 1985 году (62.24%; п=143), минимальной в 1987 (2°.63%:
п-27) и принимала средние значения в 1989 (57.95%; п=390) и 1990 (53.90%; n-154i
годах. Для крабов L orbicularis экстенсивность держалась на низком уровне с 1985
по 1989 года (3.50%, п=143; 3.70%, п=27; 2.82%, п=390 соответственно) и резко уве- 15-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
дичилась в 1990 голу (11.69%; п=154). При этом, межгодовыс колебания интенсив­
ности практически не выражены. Интенсивность заселения голотурий 5. chloroiwtiis
полихетами равнялась; в 1985 г - 1.67 (п=89), 1987 - 2.37. (п=8). 1988-89 - 1.74
(п=187) и 1990 - 1.71 (п=28). Для крабов данная величина в те же годы равнялась; 1.0
(п=5). 1.0.(п=1), !.0(п=10)и 1.1 (п=18).
Таким образом, на экстенсивность и интенсивность заселения симбионтами
хозяев четко влияют такие факторы, как вид и размер голотурий. Географическое
положение места сборов оказывает менее выраженное влияние на эти показатели
Исключение составляют акватории загрязненные или опресненные, которых симби­
онты избегают. Сезонная динамика интенсивности и экстенсивности практически не
прослеживается, в то время как годовая - четко выражена для экстенсивности и не
выражена для интенсивности.
3.3.
Анализ совместной встречаемости симбионтов.
Межвидовые отношения оценивались на основании анализа совместной
встречаемости исследованных видов - симбионтов (см. рис. табл. 2). Обращаем
внимание близость фактических значений совместной встречаемости симбионтов со
значениями, полученными в результате модельного эксперимента. Такое сходство
значений находиться в хорошем соответствии с данными, полученными в результате
использования теста Фишера (рис. табл. 2 Б. Г. Е, 3), согласно котором} для симби­
онтов разных видов свойственно случайное распределение. Меньшие частоты фак­
тических совместных встреч С. homei и С. mourlani (рис. табл. 2. Д. Е). вероятно, вы­
званы межвидовой конкуренцией, которая обусловлена сходной биологией этих
таксономически близких видов. Таким образом, результаты сравнения фактической
и теоретической частоты совместных встреч свидетельствуют об отсутствии межви­
довой конкуренции между всеми исследованными видами голотуробионтов. за ис­
ключением рыб С. homci и С. mourlani.
4. ОБСУЖДЕНИЕ.
4.1. Половая и размерная структура поселений симбионтов.
В исследованных поселениях, как и у полихет, так и у крабов самки оказались круп­
нее самцов. Кроме того, было показано, что в поселениях обоих видов преобладаю'!
самки, и с увеличением размеров особей их относительная численность увеличива­
ется. С чем связано такое смещение в соотношении полов? Джоливе с соавторами
(Jollivcte et al. 2000) предложил несколько гипотез, объясняющих смещение полов в
популяции симбиотической полихеты Branchipolynoc seepensis: I) Часть жизненною
цикла самцы проводят во внешней среде, мигрируя от одного хозяина к другому, и
не попадают в выборку; 2) Смертность самцов выше, чем самок; 3) Протандрический гермафродитизм. Мы можем добавить к этому списку еще три гипотезы: 4)
Продолжительность жизни самок больше, чем самцов; 5) Половой диморфизм: Ь)
Количество самцов снижается с увеличением их размеров в результате воздействия
паразитов, изменяющих с возрастом вторичные половые признаки самцов
(Overstreet. 19S3). Последняя гипотеза применима только к крабам L. orbicularly.
- 16-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Из этого списка можно исключить протандрический гермафродитизм. 'Это
подтверждается наличием и самок и самцов в одних и тех же размерно-возрастных
группах и, для полихет. гистологическими данными. Остальные гипотезы не явля­
ются взаимоисключающими, т.е. наблюдаемое соотношение полов может формиро­
ваться под действием нескольких причин. Следует подчеркнуть, что гипотеза А.
включает в себя гипотезу 2: более высокая смертность самцов является одной из. по
не единственной причиной разной продолжительности жизни.
Гипотеза I. Миграции самцов с хозяина на хозяина в поисках полового napiнера вероятно присущи и полихетам и крабам. Косвенно о наличии миграции свиде­
тельствует отсутствие корреляции в размерах симбионтов и голотурий. Можно
предположить, что миграционная активность полихет. образующих постоянные па­
ры с невыраженным межгюловым антагонизмом, вероятно ниже, чем крабои. обра­
зующих временные пары с высокой степенью внутривидового антагонизма. При
•этом, о продолжительности существования пар можно судить по частоте их встре­
чаемости - стабильно высок'ой для полихет и низкой - для крабов.
Гипотеза 4 и 2. О меньшей продолжительности жизни самцов свидетельствуем
меньшее количество мод на гистограмме их размерно-частотного распределения по
сравнению с таковым у самок (4 и 5 соответственно). Колее короткий срок жизни
самцов полихет и крабов может быть результатом более высокой смертности самцов
от хищников во время миграций (гипотеза 2) или действия генетических факторов.
Гипотеза 5. О половом диморфизме свидетельствует смещение мод на гисто­
грамме частотно-размерного распределения самцов G. clavigera влево по сравнению
с таковыми у самок и тот факт, что самки в среднем оказались крупнее самцов.
Гипотеза 6. Уменьшение числа самцов L. orbicularis в крупных размерных
классах может быть результатом воздействия корнеголовых паразитов, которые
способны изменить вторичные половые признаки краба с возрастом (гипотеза 51. ("
учетом того, что процент явно зараженных особей значителен, это явление, бес­
спорно. оказывает влияние на половую структур)' популяции.
4.2. Особенности размножения и формировании снмбиотнческих ассоциации.
4.2.1. Сезонность
размножения.
Одним из важнейших факторов, влияющим на сезонность размножения морских
гидробионтов является температура (Torson, I952). Поскольку в тропических водах
сезонные колебания температуры выражены слабо, то интересно проследить на­
сколько характерна сезонность для тропических гидробионтов. Полученные данные
позволяют сделать это для трех наиболее многочисленных симбионтов голотурий:
полихет G clavigera, крабов L. orbicularis и рыб С. homei. Наличие ооцитов на 1-й и
3-й стадиях развития во все сезоны, также как и находки сперматозоидов в пефртщиях
свидетельствуют о
том. что размножение G. clavigera прогекаст
круглогодично. Вместе с тем, этому виду свойственна сезонность размножения. Об
этом свидетельствуют: 1) различия в частотах встреч ооцитов на 1-й и 3-й стадиях
оогенеза в разные сезоны с максимумом в апреле-июне и октябре-декабре; 2) нали­
чие выраженных мод
на
гистограмме
частотно-размерного
распре-
- 17-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Табл. 2. Совместная встречаемость симбионтов. А, В, Д, Ж - фактическая
встречаемость. Б, Г, Е, 3 - теоретическая случайная (над диагональю) и
данные теста Фишера (Fisher's exact test, под диагональю). Подписи над
таблицами означают выборки голотурий, в скобках указаны размеры
выборок. Аббревиатуры LO, GC, PI, CH, CM означают соответственно L
orbicularis, G. clavigera, P. imperator, C. homei, С. mourlani. В скобках
указано количество находок симбионтов данного вида на голотуриях.
Н. atra, 1985 (92)
А
Б
LO (25) GC (37) РЦО)
.«I ' > « У
LO
0,00
9,00
;
<• >ч«
GC
0,00
PI
СН
СН(0)
0,00
0,00
0,00
,»? ,'*г*
LO (25) GC (37) Р1(0) СН(0)
LO * •
10,04
0,00
0,00
GC
R
0,00
0,00
^ * i
,
*"*
•* ' ^ *, Г 0,00
PI
R
R
СН
R
R
R
/1 '•"*
S. chloronotus, 1985 (143)
В
Г
L
LO
GC
PI
СН
5
GC (89) Pl(1)
1,00
4,00
VV.V^\
1,00
P,< >
*'•
СН (35)
3,00
20,00
1,00
.'•"'"'7--
LO
GC
PI
СН
LO(5) GC (89) Pl(1)
;
-".-0,03
3,11
\~j'-X~. 0,62
R
+
R
R
R
CH (35)
1,23
21,75
0,24
R
S. chloronotus, 1989 (185)
Д
LO(4)
LO
GC
CH
CM
ЙШ*
GC
(123)
2 00
CH (67) C M ( 9 )
1,00
43,00
;Г, ^ js'-
v
0,00
9,00
0,00
> .к--'
LO(4)
GC
(123)
CH (67) CM (9)
LO ?^V >$3lA 2,68
1,43
0,18
GC
R
5,96
44,40
juprv,
CH
R
3,30
R
+
CM
R
все виды голотурий (608)
Ж
LO
(53)
LO
GC
PI
CH
CM
m^
GC
(304)
20,00
4H»l'U-
PI
(5)
3,00
3,00
•^ s*
CH
(118)
5,00
66,00
1,00
CM
(12)
0,00
11,00
1,00
1,00
m® Сд%«?
3
LO
CM
GC
CH
PI
(53) (304)
(118)
(12)
(5)
LO н t v V 22,07 0,72
3,73
0,46
GC
R
£•:-* ', -, 2 45 69,63 7,27
Г "' ?"'
++
PI
R
0 37
0,27
CH
R
R
R
г ?;Ф^£ 3,34
(,«* , ' i J++
CM
R
R
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
деления частота находок молоди в январе-феврале и, наконец; 4) линии роста па че­
люстях, которые отражают сезонность размножения у полипоид (Бритаев. 1993).
Таким образом, G. clavigera свойственно круглогодичное размножение с выявлен­
ным первым пиком - в декабре, и, возможно, вторым - в июне. Крабы L. orbicularis.
согласно находкам яйценосных самок и молоди, размножаются круглогодично.
Возможно, у них также существуют пики размножения, но исследованный материал
не позволяет проверить эту гипотезу. Наконец, многочисленные находки личиноктенуисов С. homei в январе-марте указывают на наличие пика размножения в нояб­
ре-декабре, так как период личиночного развития карапид приблизительно равняет­
ся трем месяцам (Smith et al., 1981). Итак, по крайней мере, для двух, из трех иссле­
дованных видов голотуробионтов, характерно сезонное размножени с максимальной
активностью в осенние месяцы (октябрь-декабрь). Именно на эти месяцы приходит­
ся осенний муссон, приводящий к небольшому снижению солености и температуры
воды, выносу биогенов и резкому снижению прозрачности.
4.2.2. Формирование симбиотических ассоциаций.
Формирование симбиотических ассоциаций может происходить на разных стадиях
жизненного цикла симбионта и хозяина. В частности, Девенпорт (Davenport. 1966)
предполагал, что личинки полихет симбионтов оседают на грунт и, в дальнейшем.
по мере роста, расползаются в поиске хозяина. Подобный сценарий действительно
реализован у полихеты Nereis fucata и крабов Pinnixa tumida (Goerke, 1971; Takeda
et al.. 1997). Однако личинки симбионтов вероятно чаще оседают непосредственно
на хозяина (Marsden et al., 1990; Hamel et al., 1999; Pernet, 1998). Как показали наши
исследования, именно по таком}- сценарию происходит формирование ассоциаций \
краба L. orbicularis и рыб С. homei и С. mourlani. В первом случае, вступление в
симбиоз с голотуриями происходит на стадии личинки мегалопы. оседающей на хо­
зяина из планктона. О формировании симбиотической ассоциации на стадии личин­
ки свидетельствуют находки в полости тела голотурий не только взрослых рыб С.
homei и С. mourlani. но и их личинок - тенуисов. Похоже, что подобный характер
образования симбиотических ассоциаций характерен и для многих других карапусов. т.к. находки тенуисов в голотуриях отмечены и для других видов рода, напри­
мер. для С. bermudensis и С. acus (Lavett et al., 1981; Parmentier et al., 2002). Очевид­
но, такой сценарий образования ассоциаций свидетельствует об облигатности сим­
биотических отношений. Нам не удалось обнаружить только, что осевших говенильны.х особей полихет G. clavigera. Возможно, их поиск требует применения специ­
альных методов сбора материала. Однако и в этом случае, были найдены ювенильные особи с длиной тела около 4 мм (24 сегмента) возраст которых, вероятно, не
превышает 2-3 недели (см. например: Pernet. 1998). Поэтому и для 6". clavigera
можно предположить оседание личинок полихет на голотурий непосредственно из
планктона.
4.3. Влияние различных факторов на экстенсивность н интенсивность распре­
делении симбионтов по голотуриям.
- 19-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Значительное влияние специфичности на распределение симбионтов, отмеча­
лось и ранее, например, при рассмотрении комплектов симбионтов, ассоциирован­
ных с морскими лилиями (Fabricius & Dale. 1993; Morton & Mladenov, 1992). Зави­
симость экстенсивности от вида хозяина просматривается достаточно четко и на
нашем материале. Различные виды симбионтов заселяют свой спектр хозяев, при
том с различной степенью предпочтения. Вероятно, это вызвано особенностями
морфологии и биохимии различных видов голотурий.
Зависимость экстенсивности и интенсивности заселения от размера годогурий отмечена для всех исследованных ассоциаций. Ситуация при которой экстен­
сивность заселения крупных взрослых особей выше, чем мелких, выглядит естест­
венно. За больший период жизни выше вероятность вступления в симбиоз, кроме
того, взрослые особи крупнее молодых и. вероятно, интенсивнее привлекают личи­
нок в процессе оседания и предоставляют симбионтам больше места (ресурсов). Не­
обходимо отметить, что зависимость экстенсивности заселения от возраста голоту­
рии маскируется бесполым размножением, играющим важную роль в пополнении
популяций голотурий //. atra (Chao et al., 1993; Conand, De Ridder. 1990) и 5
chloronolus (Britayev, Zamyshlyak, 1996; Bonham, Held, 1963). При бесполом размно­
жении голотурия делится надвое, а симбионты остаются на одной из вновь образо­
вавшихся частей. Без учета этой особенности зависимость экстенсивности и интен­
сивности заселения от возраста была бы выражена еще сильнее. Особый интерес
представляет сравнение достоверности зависимости экстенсивности и интенсивно­
сти заселения голотурий от их размера. И для экстенсивности и для интенсивности
прослеживается положительная корреляция с размерами хозяина, но. как показывает
изменение коэффициента корреляции - в разной степени. Причем для отдельных
видов симбионтов наблюдается снижение выраженности зависимости заселенности
от размеров хозяев в ряду G. clavigera - L. orbicularis — С. hamei. Напомню, что со­
гласно особенностям распределения именно в таком порядке возрастает выражен­
ность территориальности симбионтов (полихеты распределены преимущественно
парами и в скоплениях, крабы - поодиночке, редко нарами и скоплениями, рыбы
практически всегда поодиночке). Таким образом, зависимость экстенсивности и ин­
тенсивности заселения голотурий от их размера нарушается внутривидовым антаго­
низмом и территориальностью, причем тем сильнее, чем сильнее территориальность
выражена. 'Гот факт, что интенсивность в большей степени зависит от территори­
альности, чем экстенсивность выглядит вполне естественно, поскольку влияние друг
на друга симбионтов, заселяющих одну голотурию, очевидно, сказывается сильнее.
чем при заселении различных хозяев.
В данной работе специально не проводилось изучение абиотических факторов.
которые могут влиять на распределение симбионтов по голотуриям. Вместе с тем.
можно предположить, что отсутствие или понижение экстенсивности заселения го­
лотурий симбионтами в бухте Биньканг. у о-ва Руа, расположенного напротив устья
реки Кай, а также напротив устья реки Кы, вызвано сезонным опреснением, выно­
сом удобрений, пестицидов или других токсичных веществ (например диоксинов).
оказывающих сильное негативное влияние на доннЕле экосистемы залива Нячанг
(Смуров. Павлов. 2003).
-20-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Отсутствие влияния сезона сборов на экстенсивность и интенсивность заселе­
ния крабов L. orbicularis вполне соответствует круглогодичному размножению этого
вида. В то же время, наличие пиков размножения у полихет G. clavigcra и рыб С.
homei предполагает существование сезонной динамики, по крайней мере, экстен­
сивности (см. например: Lande & Reish, 1968). Ее отсутствие в данном случае, ве­
роятно связанно с особенностями отбора проб в условиях относительно непродол­
жительных экспедиций. Наличие выраженных межгодовых колебаний экстенсивно­
сти заселения возможно связано с небольшой продолжительностью жизни исследо­
ванных видов - симбионтов.
4.4. Биотические взаимодействия в симбиотических ассоциациях.
4.4.1. Внутривидовые
взаимодействия.
Для большинства исследованных нами видов симбионтов, кроме моллюсков
М. aft", aciculata. выявлено наличие внутривидовых столкновений, вероятно связан­
ных с защитой индивидуальной территории - хозяина (территориальностью). О су­
ществовании таких столкновений у полихет G. clavigcra можно судить по тенденции
к равномерному распределению при повышении экстенсивности заселения, по на­
личию "мелких" травм и остатков конспецифичных особей в кишечнике. Для взрос­
лых крабов /_. orbicularis также отмечена тенденция к равномерному распределении)
при повышении экстенсивности заселения. Отсутствие данной тенденции при рас­
смотрении всех особей, вызвано агрегированностью оседания молоди, что отмечено
в литературе и для других симбиотических крабов (см. напр. Bell. 1988: Jensen.
1989). Кроме того, о внутривидовом антагонизме крабов свидетельствует их расхо­
ждение по разным участкам телам голотурий при совместном заселении, а также.
вероятно, травмы конечностей. Наиболее выражен антагонизм у рыб С. homei и С
mourlani. что подтверждается низкими значениями коэффициента дисперсии и чет­
кой отрицательной корреляцией между коэффициентом дисперсии и экстенсивно­
стью заселения. Об этом же, свидетельствует наличие остатков карапид (предполо­
жительно конспецифичных особей) в желудках у С. homei и С. mourhini. О террито­
риальности у креветок P. imperator предположительно можно судить по наличию
травм конечностей, которые, вероятно, следует интерпретировать как резулкпи
внутривидовых столкновений. Интересно отметить, что, хотя все вышеуказанные
виды обладают территориальностью, характер их распределения по голотуриям раз­
личен. "Гак. полихеты распределены преимущественно гетеросексуальными парами.
крабы - преимущественно по одному, наконец, рыбы - практически всегда по одной
особи на хозяине. Внутривидовые столкновения, связанные с зашитой территории
(территориальность) и раннее были показаны для ряда морских беспозвоночных (см.
напр. Clark. 1959; Reish, Alosi, 1968: Wada, 1993). Очевидно, территориальность яв­
ляется проявлением конкуренции за жизненное пространство и пищу (Bell, 1988) и
является механизмом, предохраняющим хозяев от чрезмерной эксплуатации.
4.4.2. Особенности взаимодействий
симбионтов с голотуриями.
Встречаемость полихет G. clavigcra исключительно на голотуриях, специали­
зированное питание тканями хозяев и криптическая окраска свидетельствует об облигатностн и специализированости их ассоциаций с голотуриями. При этом вырнео-2! -
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
вывается сложная картина взаимодействий с хозяевами. Полихеты питаются тканя­
ми хозяев и повреждают их покровные ткани при прикреплении, т.е. являются пара­
зитами. Вместе с тем, они питаются пецилостомовыми копеподами. которые, воз­
можно, приносят вред своим хозяевам. Взаимоотношения полихет и голотурий
можно охарактеризовать как облигатный паразитизм с возможными элементами м\туализма.
Облигатность и спецнализированпость симбиоза краба L. orbicularis с голог\риями подтверждается наличием криптической окраски, оседанием мегалоп непо­
средственно на голотурий и находками крабов только на голотуриях. Крабы не пи­
таются тканями хозяев и не повреждают его при проникновении в ротовую полость
или клоаку. Однако, возможно, они затрудняют процесс питания голотурии при ло­
кализации в ротовой полости. При этом крабы получают выгоду от данного сожи­
тельства в качестве убежища. Итак, взаимоотношения голотурий и L. orbicularis
правильнее всего считать комменсализмом с некоторой тенденцией к паразитизм)'.
Об облигатности и специализированное™ симбиоза Campus hamci с ro.uoiyриями свидетельствует встречаемость данных рыб исключительно в голотуриях, а
также факт вступления в симбиоз на стадии личинки. С. mourlani является менее
специализированным симбионтом, так как помимо голотурий, заселяет несколько
видов морских звезд. Оба вида карапусов не питаются тканями хозяина, хотя, могуч
повреждать стенку кишечника при проникновении в полость тела. Взаимоотноше­
ния этих рыб с голотуриями правильнее всего считать комменсализмом с тенденци­
ей к паразитизму.
Взаимоотношения креветок P. imperaior с голотуриями, вероятно, носят ха­
рактер комменсализма. Об этом свидетельствует их питание свободноживушими ра­
кообразными и локализация на поверхности тела голотурий. Широкий спектр хозяев
свидетельствует о низкой специализированное™ данной ассоциации.
Таким образом, в исследованных ассоциациях гидробионтов с голотуриями
мы наблюдаем широкий спектр взаимоотношений -- от комменсализма до парази­
тизма. с возможными элементами мутуализма.
4.4.3. Взаимодействия между симбионтами.
Анализ особенностей питания голотуробионтов, позволяет обрисовать карти­
ну межвидовых трофических взаимодействий между ними. По нашим данным, раз­
личные виды симбионтов расходятся по различным трофическим нишам. Так. поли­
хеты G. clavigera питаются преимущественно тканями хозяина и ассоциированными
с ними ракообразными. В рацион крабов L. orbicularis входят свободноживущие
донные организмы, прежде всего гарпактициды и остракоды. В желудках рыб были
встречены остатки карапид и, преимущественно, свободноживущих ракообразны\.
Креветки P. imperator питаются свободноживушими ракообразными. Наконец, со­
гласно данным Варена (Waren, 1983) моллюскам рода Mclanclla свойственен пара­
зитический тип питания целомоцитами своих хозяев. Таким образом, питание меданелл и гастролепидий фактически замкнуто на своих хозяев, а крабы, рыбы и кре­
ветки питаются свободноживушими организмам. Вероятно, такое расхождение по
трофическим рационам является эволюционной адаптацией к совместному обита­
нию на общих хозяевах. Интересно отметить, что расхождению симбионтов по тро­
фике сопутствусг и их расхождение по топическим нишам. Так, полихеты были
- т> -
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
встречены на поверхности тела голотурий или (редко) среди ротовых щупалец, кра­
бы - в клоаке, на поверхности тела или среди ротовых щупалец, рыбы - в водных
легких или в целомической полости голотурий, креветки и моллюски - на поверхно­
сти пела хозяев. В данном контексте особый интерес представляет анализ совмест­
ной встречаемости симбионтов. Очевидно, отсутствие избегания одних видок сим­
бионтов другими и возможность совместных встреч на одних хозяевах является ре­
зультатом разделения топических и трофических ниш. Расхождение по топическим
нишам было продемонстрировано раннее Фабрициусом и Дейлсом (Fabrickis. Dales.
1993) для симбионтов морских лилий. Интересно отметить, что в отличие от внут­
ривидовых. межвидовые отношения, в исследованных нами ассоциациях не оказы­
вают существенного влияния на распределение симбионтов по хозяевам.
ВЫВОДЫ
1. По специфичности исследованные симбионты делятся на две группы: спе­
циализированные облигатные симбионты голотурий (полихеты G
clavigera, крабы L. orbicularis, рыбы С. homei, моллюски М. а ГГ. aciciilaia) и
виды с широким спектром хозяев (рыбы С. mourlani. креветки Р.
imperalor).
2. Для полихет G. clavigera и крабов L. orbicularis характерен размерный по­
ловой диморфизм и преобладание в популяциях самок. В то же время, со­
отношение полов с размерами (возрастом) меняется - среди мелких особей
преобладают самцы, среди крупных - самки. Снижение относительной
численности самцов вероятно связано с их более высокой миграционной
активностью, смертностью, и, для крабов L. orbicularis - изменением вто­
ричных половых признаков пола под воздействием паразитов.
3. Полихеты G. clavigcra и крабы /.. orbicularis и размножаются круглогодич­
но. Вместе с тем, полихеты обладают, вероятно, двумя пиками интенсивно­
сти размножения - в ноябре-декабре и мае-июне. Для рыб. С. homci выяв­
лен один пик интенсивности размножения в ноябре-декабре.
4. Формирование симбиотических ассоциаций с голотуриями у крабов /.. or­
bicularis. рыб С. homci и С. mourlani и, возможно, полихет. происходит па
ранних этапах жизненного цикла, после оседания планктонных личинок на
хозяев.
5. Распределение симбионтов по голотуриям в наибольшей степени зависит
от вида и размера хозяев и характера внутривидовых взаимодействий.
Максимальная экстенсивность заселения отмечена для голотурии Stichopus
varicgarus (89.3 % ) , а минимальная - для Actinopyga echinites (27.7%). "Экс­
тенсивность заселения крупных хозяев выше, чем мелких. Внутривидовая
конкуренция приводит к равномерному размещению симбионтов по хозяе­
вам.
6. Анализ спектра питания, травматизма, локализации, поведения и характера
распределения по хозяевам свидетельствуют о существовании у полихет (7
clavigera. крабов L. orbicularis и рыб С. homei и С. mourlani и, возможно.
креветок P. imperaror внутривидовых столкновений (интерференции) и
территориальности.
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
7. Установлено, что взаимоотношения полихет G clavigera с голотуриями
представляют собой паразитизм с возможными элементами мутуализма;
крабов L. orbicularis,
рыб С. homei
и, вероятно, С. mourlani комменсализм с тенденцией к паразитизму; креветок P. imperator комменсализм.
8. Анализ спектров питания и локализации голотуробионтов показал, что все
исследованные виды (за исключением рыб) используют различные
экологические ниши. Расхождению по экологическим нишам соответствует
низкий уровень межвидовых взаимодействий, что подтверждается
соответствием реальных значений совместных встреч симбионтов,
случайным, полученным в ходе модельного эксперимента. В то же время,
совместная встречаемость рыб С. homei и С. mourlani достоверно
отличалась от случайной, что указывает на существование между ними
отрицательных межвидовых взаимодействий.
СПИСОК РАБОТ, ОПУБЛИКОВАННЫХ ПО ТЕМЕ ДИССЕРТАЦИИ
1. Бритаев Т.А., Лыскин С.А. Биология краба Lissocarcinus orbicularis (Crustacea,
Decapoda, Portunidae), ассоциированного с тропическими голотуриями //
Материалы международной конференции студентов и аспирантов по
фундаментальным наукам "Ломоносов". Москва. Апрель 2000. С. 17.
2. Лыскин С.А., Бритаев Т.А., Смуров А.В. Симбиотические организмы в оценке
биоразнообразия на примере симбионтов голотурий залива Ня-Чанг Южного
Вьетнама // Тезисы первой научной молодежной школы и конференции
"Сохранение биоразнообразия и рациональное использование природных
ресурсов". Москва. Сентябрь 2000. С. 59.
3. Лыскин С.А., Бритаев Т.А. Мегалопа симбиотического краба Lissocarcinus orbicu­
laris Dana, 1852 (Decapoda: Portunidae: Caphyrinae) // Материалы международной
конференции студентов и аспирантов по фундаментальным наукам "Ломоносов".
Москва. Апрель 2001. С. 28.
4. Лыскин С.А., Бритаев Т.А. Ассоциация Lissocarcinus orbicularis (Crustacea: Deca­
poda: Portunidae) и Gastrolepidia clavigera (Polychaeta: Polynoida) с голотуриями:
совместное обитание и расхождение по трофическим нишам" // Тезисы
конференции "Водные организмы и экосистемы-3". Москва. Июнь 2001. С. 75.
5. Lyskin S.A., Britayev T.A. An association of symbiotic crab Lissocarcinus orbicularis
Dana, 1852 (Decapoda, Portunidae) with tropical holothurians // Materials of Fifth In­
ternational Crustacean Congress and Summer 2001 meeting of The Crustacean Society.
Melbourne. July 2001. P. 99.
6. Lyskin S.A., Britayev T.A. Description of the megalopa of Lissocarcinus orbicularis
Dana, 1852 (Decapoda: Portunidae: Caphyrinae), a crab associated with tropical holo­
thurians // Arthropoda Selecta. 2001. Vol. 10. № 3. P. 195-199.
7. Бритаев Т.А., Лыскин С.А. Питание и взаимоотношения с хозяевами
симбиотической полихеты Gastrolepidia clavigera (Polynoidae) // ДАН. 2002. Т.
385. № 1.С. 130-134.
8. Lyskin S.A., Britayev T.A. The pattern of Vietnamese holothurians symbionts interac­
tions // Materials of 11* International Echinoderm Conference. Munich. October 2003.
-24-
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
Copyright ОАО «ЦКБ «БИБКОМ» & ООО «Aгентство Kнига-Cервис»
f/tr
.9
Подписано в печать 10.12.2003
Формат 60x88 1/16. Объем 1.5 п.л.
Тираж 100 экз. Заказ №117
Отпечатано в ООО «Соцветие красок»
119992 г.Москва, Ленинские горы, д.1
Главное здание МГУ, к. 102
Документ
Категория
Без категории
Просмотров
6
Размер файла
851 Кб
Теги
южного, экологии, межвидовые, 5520, взаимодействия, популяционная, вьетнам, симбионтов, голотурий
1/--страниц
Пожаловаться на содержимое документа